*Martina Bertocchi, **Federica Medici
L’incenso, la gommoresina che si estrae dagli alberi appartenenti al genere Boswellia, oltre all’uso millenario nei rituali sacri e religiosi è utilizzato nella medicina Ayurvedica e la moderna ricerca scientifica ne evidenzia e convalida le sue proprietà farmacologiche e terapeutiche.
Boswellia serrata Roxb., comunemente chiamata “pianta dell’incenso”, è un piccolo albero deciduo originario dell’India, appartenente alla famiglia delle Burseraceae. Le piante del genere Boswellia presentano uno o più tronchi con un’altezza variabile da 2 a 8 metri. La corteccia, color cenere, può essere facilmente rimossa e la chioma è molto ampia e appiattita. Le foglie sono composte e disposte in modo alterno lungo i rami. I fiori sono piccoli, intensamente profumati e riuniti in grappoli ascellari. La corolla è costituita da 5 petali di colore bianco e internamente sono presenti 10 stami di colore rosso. Il frutto è di forma triangolare, si divide in tre valve e contiene un singolo seme compresso (Fig. 1). Sono circa 30 le specie appartenenti al genere Boswellia, le più conosciute delle quali sono Boswellia serrata, nativa dell’India, Boswellia carterii e Boswellia frereana, originarie dell’Africa e Boswellia sacra, proveniente dalla penisola Arabica.
La parte della pianta utilizzata per la preparazione degli estratti è la resina, ottenuta mediante una piccola incisione superficiale del tronco e dei rami o per mezzo della rimozione di una porzione della corteccia. La resina esce dalle incisioni sotto forma di una sostanza lattiginosa che si solidifica a contatto con l’aria, assumendo l’aspetto di una goccia di colore giallo ambrato o marrone chiaro (Fig. 2). La qualità e l’odore della resina cambiano a seconda della specie. La raccolta viene eseguita due o tre volte l’anno. In linea generale, le resine più opache sono quelle di migliore qualità. La resina, utilizzata come incenso, era conosciuta da tutte le civiltà antiche e utilizzata durante i rituali sacri e le preghiere. Per la loro rarità e il loro elevato costo, oro, incenso e mirra furono offerti in dono dai Magi a Gesù. I babilonesi, gli indù, i buddisti, i cinesi, gli shintoisti, i greci e i romani introdussero l’uso dell’incenso nelle loro cerimonie rituali. Rimedi contenenti preparazioni a base di incenso sono stati utilizzati da Ippocrate, Galeno e Dioscoride (Ammon, 2006).
Sin dall’antichità, la gommoresina di B. serrata veniva impiegata nella medicina tradizionale Ayurvedica per la sua attività antinfiammatoria tanto che B. serrata viene menzionata nei testi antichi di Ayurveda con il nome Sanscrito “Gajabhakshya”, che significa “il suo consumo da parte degli elefanti” e citata in tutti i testi originali della Charaka Samhita, Susruta Samhita, Astanga Samgraha e Astanga Hridaya. In particolare, in Charaka Samhita e Susruta Samhitala gommoresina veniva descritta per il trattamento delle artriti (Khan et al., 2016). L’utilizzo curativo dell’incenso si è diffuso in Europa all’inizio del XX secolo, ed è stato menzionato per la prima volta nella Farmacopea tedesca nel 1926.
I principali componenti della gommoresina ottenuta da diverse specie appartenenti al genere Boswellia sono l’olio essenziale (5-9%), i polisaccaridi (21-22%) e la resina pura (65-85%) (Al-Yasiry and Kiczorowska, 2016). Quest’ultima è caratterizzata dalla presenza di acidi triterpenici tetraciclici e pentaciclici, tra i quali gli acidi boswellici sono ritenuti i più interessanti principi attivi del fitocomplesso (Gerbeth et al., 2013) (Fig. 3). Questi acidi possono presentarsi in una configurazione α o in una configurazione β. Diversi studi farmacologici indicano che i composti con configurazione β sono più attivi rispetto agli α-isomeri (Abdel-Tawab et al., 2011; Ammon, 2006).
Recentemente, sono stati riportati promettenti risultati scientifici a sostegno delle proprietà farmacologiche degli estratti ottenuti dalla gommoresina di Boswellia, sia in modelli in vitro che in vivo. In particolare, l’impiego di questa droga è stato studiato nella cura di patologie infiammatorie quali colite cronica, colite ulcerosa, malattia di Crohn, asma bronchiale ed edema cerebrale peritumorale (Ammon, 2006; Gupta et al., 2017; Khan et al., 2016; Moussaieff and Mechoulam, 2009; Siddiqui, 2011). Dal punto di vista farmacologico, inizialmente le ricerche si sono concentrate soprattutto sul ruolo dell’acido 3-O-acetil-11-cheto-β-boswellico (AKBA) e dell’acido 11-cheto-β-boswellico (KBA) come inibitori della 5-lipossigenasi. Questo enzima catalizza la trasformazione dell’acido arachidonico in 5-idroperossilicosatetraenoato, precursore dei leucotrieni che sono importanti mediatori coinvolti nel processo infiammatorio. In questi ultimi anni, è stato dimostrato che anche altri componenti del fitocomplesso possiedono attività antinfiammatoria. Ad esempio, l’acido β-boswellico (βBA) si è dimostrato in grado di inibire l’elastasi leucocitaria umana, la catepsina G e la prostaglandina E sintetasi microsomiale (Abdel-Tawab et al., 2011). Alcuni studi hanno riportato una notevole variabilità nella presenza di questi principi attivi all’interno di prodotti reperibili in commercio (Mannino et al., 2016; Meins et al., 2016).
In questo complesso scenario si inserisce la nostra ricerca che si è focalizzata dapprima sulla caratterizzazione di sette estratti commerciali e sull’analisi quali-quantitativa degli stessi. Successivamente è stata valutata la citotossicità e l’attività antinfiammatoria in vitro di due differenti preparati (un estratto secco e un estratto idro-enzimatico) ottenuti da gommoresina di B. serrata su colture primarie di cellule endoteliali di aorta di suino (pAEC). Infine è stato valutato l’effetto antinfiammatorio in vivo di un estratto secco in cani affetti da patologie osteoarticolari. Viene inoltre riportato un “case report” relativo al possibile uso di B. serrata in associazione alla terapia insulinica per il controllo della glicemia in un cane diabetico.
Materiali e Metodi
Sei estratti secchi commerciali (A-F) (titolati al 65% di acidi boswellici, come da certificato del produttore) e un estratto idro-enzimatico (G) di B. serrata sono stati solubilizzati in metanolo e analizzati mediante HPLC-DAD, utilizzando un protocollo opportunamente messo a punto (Beghelli et al., 2017). La presenza di un gruppo chetone consente l’identificazione di KBA e AKBA a 260 nm, mentre il βBA deve essere analizzato alla lunghezza d’onda di 210 nm, a causa dell’assenza di cromoforo. Con l’utilizzo dei tre principi attivi puri usati come standard analitici, è stato possibile quantificare nei diversi estratti KBA, AKBA e βBA.
Per quanto riguarda la parte in vitro, sono state utilizzate colture primarie di cellule endoteliali di suino (pAEC). Su queste cellule sono stati valutati gli effetti dei tre principi attivi puri (KBA, AKBA e βBA) e di due differenti estratti: un estratto secco a uso veterinario (A) e un estratto idro-enzimatico (G) ottenuto mediante un innovativo metodo di estrazione (Setti e Zanichelli, 2009). Per la valutazione della citotossicità, le cellule sono state esposte a concentrazioni crescenti dei principi attivi puri, dell’estratto secco (A) (0,1 – 100 μg estratto secco /mL) e dell’estratto idro-enzimatico (G) (2,4 – 2400 µg resina/mL) per 24 ore. La vitalità cellulare è stata valutata mediante il saggio MTT (bromuro di 3-(4,5-dimetiltiazol-2-il) -2,5-difeniltetrazolio). In particolare, l’enzima mitocondriale succinato deidrogenasi, attivo soltanto nelle cellule vitali, riduce l’MTT (colore giallo) a formazano (un sale di colore blu). Tale reazione è misurata mediante la lettura spettrofotometrica del campione, alla lunghezza d’onda di 570 nm. Per la valutazione in vitro dell’effetto antinfiammatorio degli estratti di B. serrata, le cellule endoteliali sono state trattate per 24 ore con lipopolisaccaride (LPS), un’endotossina batterica prodotta da E. coli 055: B5, e contemporaneamente esposte agli estratti secchi A, C ed E, all’estratto idro-enzimatico (G) e ai principi attivi puri alle stesse concentrazioni utilizzate per la valutazione della citotossicità. La vitalità cellulare è stata analizzata mediante saggio MTT, come descritto precedentemente.
Per la prova in vivo, sono stati inclusi nello studio 5 cani, sia maschi che femmine, con età media superiore ai 10 anni e di taglia medio-grande, con peso medio superiore ai 20 kg. Questi soggetti erano tutti in cura presso l’Ospedale Didattico Veterinario del Dipartimento di Scienze Mediche Veterinarie dell’Università di Bologna perché affetti da osteoartrite cronica. Il trattamento prevedeva l’utilizzo di un estratto secco di B. serrata a uso veterinario. Ai pazienti è stato somministrato l’estratto in capsule con un dosaggio di 30 mg/kg/die suddiviso in due somministrazioni giornaliere al momento dei pasti, per un periodo di 4 settimane. È stato consigliato ai proprietari dei cani di somministrare la capsula direttamente in bocca all’animale o di metterla in un bocconcino di cibo umido molto appetibile per mascherare il retrogusto amaro di B. serrata che avrebbe potuto portare il cane a rifiutare le somministrazioni seguenti. Al fine di valutare l’efficacia del protocollo applicato a ogni paziente incluso nel presente studio, lo stato di salute è stato valutato prima dell’inizio della terapia e al termine delle 4 settimane di somministrazione dell’integratore fitoterapico, mediante una visita generale, una visita specialistica ortopedica ed esami emato-biochimici e delle urine. Nel periodo della prova è stato chiesto ai proprietari degli animali di compilare un questionario contenente domande relative all’abilità dei cani di svolgere determinate attività in ambiente domestico (Fig. 4).
RISULTATI E DISCUSSIONI
Caratterizzazione degli estratti
I sette estratti secchi di B. serrata utilizzati in questo lavoro a una prima analisi sensoriale hanno evidenziato una grande variabilità nel colore, nella fragranza e nella consistenza. Le tonalità di colore dei vari estratti secchi andavano da bianco-avorio a marrone chiaro. Il profumo di incenso in alcuni estratti era appena percepibile, mentre in altri molto intenso. Al tatto, la consistenza della grana in alcuni estratti risultava molto fine, quasi farinosa, mentre in altri era più grossolana. Abbiamo analizzato anche un estratto idro-enzimatico di B. serrata. Questa nuova formulazione è un estratto acquoso ottenuto con un processo di bioliquefazione basato su bio-catalisi enzimatica (Setti e Zanichelli, 2009). Questo estratto, contenente l’80% di glicerolo, appariva viscoso, opaco, di un colore giallo pallido e con un’intensa fragranza di incenso (Fig. 5) (Tab. 1).
Tutti gli estratti sono stati analizzati in HPLC per identificare e quantificare mediante l’utilizzo di standard analitici KBA, AKBA e βBA (Fig. 6a); questi acidi boswellici sono considerati i principali principi attivi responsabili dell’azione farmacologica di B. serrata (Ammon, 2006; Gerbeth et al., 2013). I cromatogrammi ottenuti hanno messo in evidenza una grande variabilità del fitocomplesso presente nei diversi campioni analizzati. A titolo di esempio, in figura 6b viene riportato il cromatogramma di uno degli estratti analizzati, con indicati i tempi di ritenzione relativi ai tre acidi boswellici identificati: 13 minuti per KBA, 26 minuti per AKBA e 49 minuti per βBA, mentre in tabella 2 sono riportate le concentrazioni di AKBA negli estratti esaminati. L’estratto E, pur essendo ricco di KBA e βBA, non conteneva AKBA, mentre l’estratto A conteneva la concentrazione più elevata di AKBA. Il cromatogramma dell’estratto idro-enzimatico mostrava un profilo più complesso, contenente numerosi picchi oltre a quelli corrispondenti a KBA, AKBA e βBA. Questa differenza potrebbe essere dovuta al diverso metodo di preparazione di questa particolare formulazione.
Dalle analisi effettuate è stata evidenziata una grande variabilità nel contenuto di acidi boswellici nei diversi estratti. La variabilità riscontrata nella composizione degli estratti può essere attribuita all’origine geografica delle piante utilizzate, ai processi di estrazione e anche ad errori nell’identificazione della specie da parte dei produttori locali. Ad esempio, l’estratto C, contenente basse percentuali di AKBA in confronto agli altri estratti, potrebbe derivare da altre specie appartenenti al genere Boswellia, come B. frereana, secondo quanto riportato da altri autori (Buchele et al., 2003; Frank e Unger, 2006). Nonostante gli estratti secchi commerciali analizzati siano certificati al 65% di acidi boswellici, questo dato risulta assolutamente irrealistico, come dimostrato dalle nostre analisi e confermato recentemente anche da altri autori (Mannino et al., 2016 Meins et al., 2016), in quanto gli acidi boswellici rappresentano soltanto una parte degli acidi organici totali che vengono titolati dai metodi di analisi non specifici utilizzati per le certificazioni. Sarebbero quindi necessari metodi più specifici e accurati per quantificare gli acidi boswellici negli estratti di B. serrata ad uso fitoterapico.
Attività antinfiammatoria in vitro in colture endoteliali di suino
Un estratto secco a uso veterinario (A) e l’estratto idro-enzimatico (G) sono stati utilizzati per studiare l’attività antinfiammatoria di Boswellia in un modello in vitro di cellule endoteliali suine pAEC (Fig. 7).
Le cellule sono state dapprima esposte a concentrazioni crescenti dei fitoestratti per valutare l’eventuale citotossicità degli stessi. L’estratto secco ha mostrato sulle pAEC un chiaro effetto dose dipendente. Alle dosi più basse (0,1, 1 µg estratto secco/mL), infatti, non è stato riportato nessun segno di citotossicità, mentre alle dosi più alte (10, 100 µg estratto secco/mL) è stata evidenziata una progressiva riduzione della vitalità cellulare prossima al 50% alla dose più alta. L’estratto idro-enzimatico non ha mostrato invece citotossicità a nessuna delle dosi analizzate, probabilmente perché questa formulazione contiene un particolare fitocomplesso che non determina effetti tossici sulle cellule endoteliali. I tre principi attivi puri hanno invece ridotto la vitalità cellulare, in particolare l’AKBA, alle dosi più alte.
Per valutare l’attività antinfiammatoria degli estratti di B. serrata è stato utilizzato un modello di cellule endoteliali stimolate con LPS. Le dosi impiegate sono state le stesse utilizzate per l’analisi della citotossicità. In aggiunta, sono stati analizzati anche gli estratti C ed E alla dose di 0,1 μg di estratto secco/mL. L’estratto secco A ha mostrato la sua efficacia alle dosi più basse, mentre ha incrementato la citotossicità indotta da LPS alle dosi più alte, arrivando al 70% di riduzione della vitalità. Nonostante non contenessero alcuni acidi boswellici, anche gli estratti C ed E hanno presentato attività antinfiammatoria, seppur minore rispetto all’estratto A, mentre l’estratto idro-enzimatico è risultato il più efficace nel ripristinare la vitalità cellulare a tutte le dosi studiate. Infine, nessuno degli acidi boswellici puri, utilizzato alla concentrazione presente nei fitoestratti, è stato in grado di ridurre la citotossicità indotta da LPS. Questi risultati supportano l’ipotesi che l’attività antinfiammatoria degli estratti di B. serrata non sia dovuta esclusivamente alla presenza dei più studiati acidi boswellici, ma che sia correlata anche ad altre molecole bioattive. Le proprietà antinfiammatorie degli estratti di B. serrata potrebbero essere dovute anche ad altre molecole biologicamente attive, come l’incensolo, in accordo con quanto riportato da altri autori (Abdel-Tawab et al., 2011; Gayathri et al., 2007; Moussaieff et al., 2007).
Attività antinfiammatoria in vivo in cani affetti da patologie osteoarticolari
L’osteoartrite è una patologia cronica con alta prevalenza nei cani; si stima infatti che circa il 20% della popolazione adulta ne sia colpito, con conseguente dolore cronico e ridotta qualità della vita (Comblain et al., 2016; Smith et al., 2006). La somministrazione dell’estratto secco di B. serrata a 5 cani affetti da patologie osteoarticolari croniche ha portato a un miglioramento della zoppia dal punto di vista clinico. Inoltre, i proprietari hanno riferito un miglioramento generale dell’attività motoria degli animali, i quali hanno svolto con maggior facilità le attività della vita quotidiana e hanno incrementato la propensione al gioco. L’analisi di parametri emato-biochimici ha permesso di escludere effetti tossici sull’organismo dopo un mese di trattamento. Inoltre, è stato possibile evidenziare una diminuzione dell’attività della fosfatasi alcalina in 3 soggetti, confermando anche in vivo l’effetto antinfiammatorio sull’apparato osteoarticolare di questo estratto, in accordo con quanto riportato da Reichling et al., 2004. L’utilizzo come fitoterapico di B. serrata può rappresentare quindi una valida alternativa ai farmaci FANS normalmente utilizzati per la cura di patologie osteoarticolari croniche, soprattutto in quei pazienti in cui la concomitante presenza di altre patologie dovute all’età avanzata, non ne consentano l’utilizzo per lunghi periodi.
Case report – Effetto della somministrazione di un estratto secco di B. serrata in aggiunta alla terapia insulinica per il controllo della glicemia in un cane diabetico
Il diabete mellito è un disturbo comune nei cani di mezza età o anziani. Le possibilità di trattamento sono simili a quelle per l’uomo e prevedono la somministrazione di insulina, associata a esercizio fisico e dieta appropriata. Poiché alcuni cani diabetici possono sviluppare risposte immunitarie umorali all’insulina esogena con conseguente fallimento del trattamento, l’uso di terapie complementari potrebbe rappresentare una nuova e interessante strategia terapeutica per il diabete mellito in associazione alla tradizionale terapia insulinica. L’obiettivo principale di questo lavoro preliminare era valutare una nuova strategia terapeutica per il diabete mellito, basata sull’associazione della terapia insulinica con la somministrazione orale di un estratto secco di B. serrata per migliorare il controllo glicemico in un cane diabetico.
Un cane meticcio di nove anni, sterilizzato, con diagnosi di diabete mellito è stato trattato con dosi crescenti di insulina a partire da 0,2 U/kg fino a 0,6 U/kg ogni 12 ore. Venti settimane dopo l’inizio della terapia insulinica i sintomi clinici erano scomparsi ma, dall’analisi delle curve glicemiche effettuate settimanalmente, si potevano evidenziare ancora picchi iperglicemici e una glicemia media giornaliera maggiore al valore raccomandato dalle linee guida (Rucinsky et al., 2010). Per migliorare la sensibilità all’insulina e/o stimolare la secrezione di insulina endogena, è stato somministrato per via orale un estratto secco di Boswellia serrata alla dose iniziale di 15 mg/kg ogni 12 ore. L’integrazione con B. serrata per 4 settimane ha portato a un miglioramento del controllo della glicemia e non sono stati osservati effetti indesiderati o reazioni avverse durante lo studio. Questo case report fornisce le prime prove in medicina veterinaria di un effetto positivo dell’integrazione alimentare con B. serrata associata alla terapia insulinica tradizionale sul controllo glicemico in un cane diabetico, analogamente a quanto osservato nell’uomo in pazienti affetti da diabete di tipo 1 (Schrott et al., 2014) o 2 (Ahangarpour et al., 2014). Sono ovviamente necessari studi clinici più ampi per fornire una prova definitiva dell’efficacia di B. serrata (Andreani et al., 2017).
Conclusioni
Nel complesso, i risultati ottenuti confermano l’azione antinfiammatoria degli estratti di B. serrata in un modello di cellule endoteliali in vitro e ribadiscono l’importanza del fitocomplesso per l’efficacia dell’azione farmacologica. Tuttavia, i dati a nostra disposizione dimostrano che diverse formulazioni ottenute dalla stessa specie botanica possono presentare effetti biologici significativamente diversi sulle cellule endoteliali. A seconda della dose e/o della formulazione si possono avere effetti protettivi o citotossicità. Viene quindi ribadita la necessità di specifici protocolli analitici per la quantificazione degli acidi boswellici in estratti di B. serrata e una attenta caratterizzazione degli estratti per ottimizzarne l’utilizzo in ambito fitoterapico sia umano che veterinario. La fitoterapia veterinaria è ancora agli albori e sono necessarie molte ricerche per fornire solide basi alle applicazioni cliniche e terapeutiche. Ci auguriamo che i dati preliminari che riportiamo in questo articolo possano contribuire allo sviluppo di una fitoterapia veterinaria basata su evidenze sperimentali.
*Biotecnologa, dottoranda in Scienze Veterinarie
**Biologa, Master in Fitoterapia
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